A Galéria első épülete 1966-ban nyílt meg a nagyközönség előtt Miskolci Kiállítási Csarnok néven. Az intézmény 1968-ban kapta a Miskolci Galéria nevet. Az intézmény 1980-tól rendelkezik saját gyűjteménnyel. Eredeti feladatai közül ma is meghatározó szerepe van a kiállítások rendezésében, a képzőművészeti kultúra fejlesztésében. Elsősorban a kortárs képzőművészet legjelentősebb törekvéseinek és alkotóinak bemutatásában – országos, csoportos és egyéni tárlatokon egyaránt. Az intézmény ma is helyszíne a fotóművészet időszakos kiállításainak.
1961-től ilyen rendszeres kiállítása a Miskolci Országos Grafikai Biennálé, 1970-től a Miskolci Téli Tárlat. A fentiek mellett évente 8-10 időszakos tárlatnak is helyet ad a Miskolci Galéria. A központi épület, Rákóczi-ház megnyitásával a hazai kiállítási intézmények élvonalába került a Miskolci Galéria, és múzeumi rangra emelkedett.
A galériának emellett még három helyen vannak gyűjteményei, kiállításai: 1988-ban nyitották meg a Feledy-házat, 1992-ben kapta meg a galéria a Petró-háznak nevezett épületet, ahol a Szalay Lajos állandó kiállítás látható, 1996-tól új intézménye a Színháztörténeti és Színészmúzeum, 1980-ban a régi művésztelep egy része a Miskolci Galéria Alkotóháza lett